寇碧·史莫德斯的第一个客串角色是showtime的科幻剧集《Jeremiah》中的Deborah。她还在ABC电视台的《Veritas: The Quest》中出演了Juliet Droil。她为观众所熟知的便是她主演CBS的喜剧《老爸老妈的浪漫史》，在片中她饰演刚烈好强的罗宾阿姨。 2012年，由乔斯·韦登编剧并执导的《复仇者联盟》在美国公映，寇碧是其中饰演Maria Hill。同年，她还在“水晶露西奖”颁奖礼上亮相。该奖项在加州贝弗利山举行，是一个为电影中的女性特别举办的典礼。 2013年，寇碧·史莫德斯出演了《老爸老妈浪漫史》第9季 和《美国队长：寒冬战士》 。寇碧·史莫德斯还在《神盾局特工》首播集中短暂露面。《神盾局特工》讲述了这样一个故事，《复仇者联盟》中的Coulson特工死而复生，召集多位各具特长的特工和一位平民黑客高手共同组成第七等级的特别行动小组，专门对付拥有超级能力的超级势力。